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薩摩藩士島津忠剛の娘として天保6年(1836年)に鹿児島に生まれ、幼名は於一という。藩主島津斉彬の養女となり、将軍家への輿入れに備えて公家近衛忠煕の養女となったのち、1856年に13代将軍徳川家定に嫁いで江戸城大奥の御台所となった。篤姫の輿入れは公武の融和を図る狙いもあったとされる。1858年に家定が病没すると落飾して天璋院と号し、以後も大奥にとどまった。大奥では将軍家茂に嫁いだ皇女和宮(静寛院宮)としばしば確執があったとされるが、幕末には共に徳川家存続のために奔走した。1868年、戊辰戦争で新政府軍が江戸に迫ると、徳川家の存続と江戸攻撃の中止を求める嘆願を薩摩出身の西郷隆盛に書き送り、その訴えは勝海舟と西郷の会談による江戸城無血開城の実現にも影響したと伝えられる。維新後も徳川宗家にとどまって家達の養育に尽力し、1883年、東京の徳川宗家邸で死去した。生涯を通じて徳川家の一員としての矜持を貫いた。